Née à Paris, Irina Brook a grandi dans un environnement artistique, fille du metteur en scène Peter Brook et de la comédienne Natasha Parry. À 18 ans, elle s'installe à New York pour étudier l'art dramatique auprès de Stella Adler et fait ses débuts sur les planches dans des productions Off-Broadway. Elle poursuit ensuite sa carrière au théâtre et au cinéma à Paris et à Londres, avant de se tourner vers la mise en scène. Sa première réalisation marquante a lieu à Londres en 1996, avec « Bête sur la Lune » , au Battersea Arts Centre, suivie de «  Mrs Klein » et « Tout est bien qui finit bien » . Irina retourne ensuite en France, où son adaptation de « Bête sur la Lune » est saluée par la critique et remporte cinq Molières, dont ceux de la meilleure mise en scène et de la meilleure pièce.

Après plusieurs productions à succès d'envergure avec le Théâtre de Vidy à Lausanne, Bobigny et le Théâtre de l'Atelier à Paris, notamment La Bonne Âme de Sézuan de Brecht,   L'Île des Esclaves de Marivaux et Juliette et Roméo , elle fonde sa propre compagnie de théâtre française, Irina's Dream Theatre, avec laquelle elle présente des versions allégées de pièces de Shakespeare et d'autres classiques, dont 500 représentations d' En Attendant le Songe (une adaptation pour six acteurs du Songe d'une nuit d'été ). Elle a également travaillé dans de grands festivals, notamment le Festival de Salzbourg, le Barbican Centre et le Festival de Spoleto, avec Peer Gynt d'Ibsen et La Trilogie de l'Île , qui ont fait l'objet d'une tournée internationale.

Irina Brook est également une metteuse en scène d'opéra de renommée internationale, reconnue pour ses productions authentiques, limpides et novatrices. Après des débuts remarqués avec La Flûte enchantée de Mozart pour le Nederlands Reisopera, son travail a attiré l'attention des plus grandes scènes du monde. Elle a été invitée à Aix-en-Provence pour mettre en scène un Eugène Onéguine très apprécié . Elle a ensuite mis en scène La Traviata de Verdi à l'Opéra de Lille et au Teatro Comunale di Bologna, ainsi que L'Élixir d'amour de Donizetti au Deutsche Oper. Sa production acclamée de Cenerentola au Théâtre des Champs-Élysées a ensuite été reprise à Stockholm, Bologne et Wroclaw. Elle a poursuivi sa collaboration au Théâtre des Champs-Élysées avec Giulio Cesare, puis a mis en scène Don Pasquale au Staatsoper de Vienne et Le Songe d'une nuit d'été de Britten. Ses dernières créations ont été pour le Teatro alla Scala : Il Matrimonio Segreto, La Rondine et une adaptation filmée des Sept Péchés capitaux/Mahagonny de Brecht et Weill. Elle a fait ses débuts à l’opéra japonais en janvier dernier, dans Carmen au Tokyo Nikikai Opera. Irina sera de retour au Teatro alla Scala en mai 2025 pour la création mondiale d’un triptyque de Brecht et Weill, sous la direction de Riccardo Chailly.

De 2014 à 2019, Brook a été la première femme directrice du Théâtre National de Nice, où elle a continué à repousser les limites artistiques, étant l'une des premières artistes, inspirée par la COP21 en 2015, à ouvrir son théâtre aux causes écologiques.

En 2020, elle a été invitée au Teatro Biondo de Palerme pour présenter en avant-première son œuvre de recherche expérimentale, House of Us , une installation interdisciplinaire inspirée par sa mère et son expérience théâtrale. Elle a poursuivi le développement de ce travail en 2021 à Venise, dans le cadre exceptionnel du musée Tre Oci, sur le quartier de la Giudecca, produit par le théâtre Goldoni. Elle est ensuite retournée à Palerme pour mettre en scène son adaptation de La Mouette de Tchekhov : Seagull Dreams.

Elle a été nommée artiste en résidence au Théâtre élisabéthain du Château d'Hardelot, à Boulogne, en 2022, où elle a créé une nouvelle version du Roi Lear, LEAR ?, avec sa compagnie de théâtre française.

Les contributions de Brook au théâtre et à l'opéra lui ont valu de nombreuses distinctions, dont le prestigieux titre de Chevalier et Officier de l'Ordre des Arts et des Lettres, et plus récemment, en 2023, celui de Commandeur de l'Ordre des Arts et des Lettres. Parmi ses prix figurent le Molière de la meilleure mise en scène et de la meilleure pièce en 1998, le Molière du meilleur espoir féminin en 2000, et le Prix Mitrani (FIPA) en 2002 pour son adaptation cinématographique de « Beast on the Moon ». Enfin, en 2023, elle a été décorée de la plus haute distinction française, celle de Commandeur de l'Ordre des Arts et des Lettres.